1980'li yıllarda tek başına kalan Bumblebee, henüz çok gençtir. Kimsesi olmayan ve nereye gideceğini bilemeyen sarı autobot, Kaliforniya’daki küçük bir sahil kasabasındaki bir hurdalığa sığınır. Charlie ise 18 yaşına basmak üzere olan bir genç kızdır. Bir gün oldukça zarar görmüş olan Bumblebee'yi keşfeder ve onu tamir etmek için kolları sıvar. Bumblebee'yi atölyesine götüren ve üzerinde çalışmaya başlayan Charlie, amacına ulaştığında ise bu arabanın sıradan bir "tosbağa" olmadığını fark eder. Charlie, en yakın arkadaşına dönüşen autobotu peşindeki decepticonlardan koruyabilmek için birlikte bir maceraya atılacaktır.
Miles Morales, The Ultimate Spider-Man olarak tanınmaktadır. Polis memuru bir baba ve işkolik bir annenin oğlu olan Miles, lise öğrencisidir ve okuluna uyum sağlamakta zorlanmaktadır. Radyoaktif bir örümcek tarafından ısırılmasıyla özel yeteneklere sahip olan bir süper kahramana dönüşür. Fakat henüz gerçek bir süper kahraman olamamıştır. Açılan bir kapı sonucu çoklu evrende farklı boyutlardan gelen Peter Parker ve diğer "alternatif" Spider-Man'ler Miles'ın evrenine düşer. Peter Parker, Spider-Gwen, Spider-Man Noir, Spider-Ham gibi diğer evrenlerin Spider-Man'leri Miles'ın gelişip gerçek bir süper kahraman olmasına yardım eder. Fakat bu Spider-Man'lerin kendi evrenlerine mümkün olduğunca çabuk geri dönmeleri gerekmektedir.
